摘要：本研究通过宏基因组分析与分离培养法相结合的方法，系统解析了香港生鲜市场猪肉表面微生物组及其耐药基因和毒力因子基因的分布特征，揭示了猪肉表面微生物组作为耐药基因储存库的潜在风险，并强调了耐药基因分子监测在食品安全风险评估中的重要性，为生鲜市场食品监管提供了科学依

整合宏基因组与分菌策略解析猪肉病原体及抗性组

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研究论文

● 原文链接:

● DOI:

● 2025年2月25日，香港理工大学陈声、叶楝巍等在iMetaOmics在线发表了题为“

●

● 第一作者：叶楝巍

● 通讯作者：陈声（sheng.chen@polyu.edu.hk）

●

● 主要单位：

亮 点

● 联合宏基因组测序与分离培养技术，互补揭示了低丰度病原菌及耐药基因的分布特征，突破了传统单一方法在检测灵敏度和覆盖范围上的局限性;

● 首次在猪肉表面鉴定出科氏肠杆菌（Enterobacter kobei）和非洲克雷伯菌（Klebsiella africana）等新物种，为食源性病原菌的多样性研究提供了新数据;

● 鉴定出携带blaNDM-5和tet(X4)的质粒，阐明了抗生素抗性基因（ARGs）通过食物链传播的多重耐药（MDR）风险，为耐药基因的防控提供了科学依据；

● 揭示了毒力因子基因（VFGs）与移动遗传元件（MGEs）的共进化特征，为食源性病原体的致病机制及适应性进化研究提供了新视角；

● 提出基于分子筛查的生鲜市场ARGs/VFGs监测策略，推动食品安全从传统检测向精准防控的转变，为公共卫生管理提供了新思路。

摘 要

本研究采用分离培养法与宏基因组测序相结合的综合方法，系统解析了猪肉表面微生物组的病原体组成及其抗生素抗性特征。研究结果表明，猪肉表面存在大量且多样化的病原体及耐药基因，其潜在来源包括空气、运输过程、水源或交叉污染。基于上述发现，本研究强调了实施多维度食品监测策略的重要性，以有效监控并减轻食源性病原体及其耐药基因的传播风险

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全文解读

引 言

猪肉是食源性病原体的重要来源，易引发食物中毒。包括鸡肉、猪肉和牛肉在内的肉类产品是病原体最常见的来源之一，预计到2030年全球肉类消费量将达3.76亿吨。与其他肉类相比，猪肉携带耐药菌的风险更高，尤其是耐关键抗生素的肺炎克雷伯菌（Klebsiella pneumoniae）和肠球菌属（Enterococcusspp.）。禽类通常与弯曲杆菌（Campylobacter）和沙门氏菌（Salmonella）相关，而猪肉则与多重耐药肠球菌（Enterococcus）和克雷伯菌（Klebsiella）密切相关，这一特征进一步增加了食源性感染的风险。这凸显了猪肉相较于牛肉或禽肉特有的食品安全风险。某些病原体携带抗生素耐药基因（ARGs），构成多重耐药威胁。例如，中国江苏地区猪肉中分离的沙门氏菌株对氨基糖苷类（88.21%）、四环素类（90.24%）和氟苯尼考（91.87%）表现出高耐药性，并携带strA、blaTEM-1和floR等基因。传统分离方法在鉴定猪肉中的人类致病菌（HPB）方面发挥了重要作用，包括大肠杆菌（Escherichia coli）、肠道沙门氏菌（Salmonella enterica）、副溶血弧菌（Vibrio parahaemolyticus）和金黄色葡萄球菌（Staphylococcus aureus）。这些方法揭示了如blaCMYs、mcr-1及新型质粒等ARGs，凸显了其在发现新ARG突变中的作用]。然而，宏基因组测序为研究微生物多样性提供了更全面的手段。尽管Koo等的16S宏基因组研究在碎猪肉中发现了假单胞菌（Pseudomonas）等丰富菌群，但利用新一代测序（NGS）对猪肉表面微生物组的研究仍有限。例如，从猪肉表面提取细菌DNA的技术难题阻碍了其广泛应用。在本研究中，我们结合分离培养与宏基因组方法，分析了香港生鲜市场猪肉表面的微生物组及抗性组。在10份样本中，厚壁菌门（Firmicutes）和变形菌门（Proteobacteria）占主导地位，并鉴定出5种HPB。宏基因组分析揭示了13个宏基因组组装基因组（MAGs），包括克氏葡萄球菌（Staphylococcus kloosii）等病原体。基于分离培养的方法鉴定了14个物种的77个菌株，其中以E. coli和克雷伯菌属（Klebsiellaspp.）为主。值得注意的是，Enterococcusspp.和S. enterica等物种未见于宏基因组数据，但通过分离培养被检出。科氏肠杆菌（Enterobacter kobei）和非洲克雷伯菌（Klebsiella africana）等新物种系首次在猪肉表面报道。宏基因组分析发现了23种ARG类型（621个亚型），包括具有临床意义的blaNDMs和tet(X4)。分离培养法揭示了16种ARG类型（134个亚型），其中81种为该法独有。这些结果凸显了HPB中ARGs与毒力因子基因（VFGs）的共存，反映了食源性病原体耐药机制的复杂性。

结 果

猪肉表面微生物组的菌群特征

通过宏基因组分析，我们鉴定了香港生鲜市场猪肉表面微生物群落。对MongKok Market、Ho Hing Sun Kee Meat Company和New Generation Fruits & Vegetables采集的10份样本进行分析（表S1），结果显示厚壁菌门和变形菌门为优势菌门，但其优势程度存在样本差异（图1A）。除PK1-4和PK3-2样本以变形菌门为主外，厚壁菌门在其他样本中占主导。放线菌门在PK1-1、PK2-1和PK3-2样本中丰度超过10%（表S2）。属水平分析（表S3）显示魏斯氏菌属（Weissella）、葡萄球菌属（Staphylococcus）和莫拉氏菌属（Moraxella）持续占优。微杆菌属（Microbacterium）、不动杆菌属（Acinetobacter）、气单胞菌属（Aeromonas）、埃希氏菌属（Escherichia）、巨球菌属（Macrococcus）和棒状杆菌属（Corynebacterium）在8个以上样本中检出。各样本属级分类单元数量从8个（PK1-4）到45个（PK3-3）不等。各样本属级分类单元数量从8个（PK1-4）到45个（PK3-3）不等。所有样本均检测到HPB，包含5个物种（图1C）。K. pneumoniae、粪肠球菌（Enterococcus faecalis）等病原菌偶发出现。通过分离培养法在6个样本中鉴定出4类致病菌，共获得76个菌株。优势菌种包括Klebsiella spp.，分离出如E. kobei、K. africana和S. enterica等（图1D）。样本PK3-1菌株多样性最高（9株），PK2-1和PK3-3各含5株。E. faecalis和鸡肠球菌（Enterococcus gallinarum）等分离菌株未见于宏基因组数据，提示分离培养法可揭示更高多样性。尽管分离培养法在所有样本中均检出E. coli，但宏基因组数据仅部分样本显示该菌。K. pneumoniae的检测结果在两种方法间也存在差异。本研究联合分析揭示了猪肉表面携带K. pneumoniae等HPB，这与Emamjomeh等在属水平检测到Klebsiella的结果一致。但本研究通过种水平鉴定发现更高多样性，揭示了传统方法未检出的其他病原菌。Enterococcus spp.和产气克雷伯菌（K. aerogenes）在分离培养与宏基因组检测间的差异，可能源于其在宏基因组数据中的低丰度。宏基因组学提供整体概貌，而分离培养可检测低丰度或苛养菌。两种方法联用能更全面地解析微生物多样性及食品安全风险。

图1. 猪肉样本微生物多样性及抗生素抗性综合分析

（A）门水平： 堆叠条形图展示不同样本中门的相对丰度；（B）种水平TOP20： 与（图A）类似的堆叠条形图，但细化展示丰度前20的物种; （C）HPB物种相对丰度（%）： 气泡图显示不同样本中HPB物种的相对丰度百分比; （D）热图： 基于分离方法展示不同样本中HPB物种的存在（1）或缺失（0）。部分物种仅通过分离培养法检出，另一些也可通过宏基因组分析鉴定; （E）ARGs关联： 环形图展示ARG类型与样本来源的关联，连接线表示其相关性。外环被划分为标有不同ARG类型及样本来源的区块;（F）ARGs丰度： 条形图展示各样本中ARGs丰度及其亚型数量; （G）分离菌株中ARGs分布： 每列中的彩色标记代表样本菌株中检出的不同ARG基因。菌株包括： Acinetobacter pittii、Aeromonas dhakensis、Aeromonas veronii、Enterobacter kobei、Enterococcus faecalis、Enterococcus gallinarum、E. coli、Klebsiella aerogenes、Klebsiella africana、K. pneumoniae、Morganella morganii、Pseudomonas putida、Salmonella enterica及Shewanella bockelmannii。

ARGs的丰度与多样性分析

猪肉微生物组的宏基因组分析显示ARGs具有高度多样性和丰度，共鉴定出23种主要ARG类型及621个亚型（表S4）。其中，多重耐药、β-内酰胺类和四环素类耐药基因最为普遍，β-内酰胺类耐药基因（尤其是blaNDM、blaOXA和blaCTX-M亚型）在各样本中占主导（图1E、图1F）。多粘菌素耐药基因（mcr-1至mcr-5）亦被检出，但其相对丰度较低。多样性分析显示样本间ARG谱存在显著差异，反映了微生物群落的异质性受环境因素及肉类加工条件的影响。为补充宏基因组结果，对76株分离菌株进行基因组分析，揭示了更多耐药决定因子（图1G）。值得注意的是，质粒携带的blaNDM-5、blaCTX-M-15、mcr-1和tet(X4)基因被检出，表明其水平基因转移的潜力（图2A-P）。碳青霉烯酶基因blaNDM-5赋予病原体对碳青霉烯类药物的耐药性，凸显其在食源性病原体中的重要性。此外，与替加环素耐药相关的tet(X4)基因的出现，引发了其在食源性和临床环境中传播的担忧。

进一步比较分析表明，宏基因组数据集与分离菌株基因组间的ARG组成存在显著差异，凸显了联合两种方法全面解析ARG谱的价值。这些结果证实猪肉的微生物组是ARGs的储存库，其中部分ARGs具有临床意义并与多重耐药（MDR）相关。质粒携带的blaNDM和mcr基因的鉴定，揭示了耐药特性通过食物链传播的潜在风险。这一发现强调了通过常规监测防止ARGs通过食源性病原体传播的必要性，因其对公共卫生安全构成威胁，并突显了在畜牧业中实施严格抗菌药物管理策略的重要性。此外，本研究中检测到的部分ARGs可能未表达，原因可能与环境因素或分离条件限制有关。尽管这些未表达的ARGs直接风险较低，但其在人类肠道等不同环境中可能被激活，从而加剧耐药性问题。因此，需进一步研究这些基因的表达模式和调控机制，全面评估其对公共卫生的影响。

图2. 分离菌株与MAGs中ARGs的分布、定位及系统发育分析

(A-P) 按抗生素类别划分的ARG分布： 本系列图表展示了不同抗生素类别相关ARGs的分布与定位。每个子图（A-P）对应一类特定抗生素。Y轴列出ARGs名称，颜色符号表示基因的定位及检测方法：菱形符号表示位于质粒的ARGs；紫色表示仅通过分离菌株检出的基因，红色表示在分离菌株与MAGs中均检出的基因。

猪肉表面食源性病原体的VFGs与MGEs的丰度及多样性分析

宏基因组分析在所有样本中共鉴定出13类VFGs，包含粘附、生物膜形成、免疫调节及应激生存机制等功能，亚型数介于208至1017之间（表S5、S6）。样本PK1-1、PK1-2和PK2-1携带超过606个VFG基因，而PK3-1、PK3-3和PK3-4则显著较少。检测到6类MGEs，包括整合接合元件、转座子和插入序列，其中PK1-2、PK1-3和PK2-1含超过1000个亚型，而PK3-3仅有411个。优势MGE基因包括ISAs31、Tn6216和ISAba8。基于分离菌株的分析显示，不同菌种的VFG谱和MGE谱存在多样性，其中E. coli多样性最高（10类VFGs，3841个亚型）。分离菌株中独有200个VFG基因，主要来源于效应蛋白传递系统。K. aerogenes和S. enterica携带特异性基因如allA、hilC和pltB。独特MGEs包括Klebsiellaspp.中的Tn3411和E. faecalis质粒中的Tn558被检测出。相对的，分离菌株基因组中发现了55种未见于宏基因组数据的MGE亚型，凸显了两种方法的互补性。MGEs和VFGs的多样性反映了其在细菌适应性与致病性中的作用。S. enterica中hilC等独特基因的发现，进一步强调了水平基因转移及食源性细菌持久性传播的潜在风险。未来研究将聚焦于VFGs和MGEs在细菌适应性及毒力中的作用，尤其关注其在食源性病原体中水平基因转移与持久性传播的机制。

猪肉表面的MAGs

从5个样本中重建了13个MAGs：PK1-1（5个）、PK1-2（4个）、PK1-3（1个）、PK1-4（2个）和PK3-4（1个）（图S1）。大部分MAGs完整度超过70%，污染率低于10%，涵盖3个菌门及6个菌属：Corynebacterium、植物乳杆菌属（Lactiplantibacillus）、Weissella、Macrococcus、Staphylococcus和Escherichia。从PK1-1和PK1-2中重建的2个变异棒状杆菌（Corynebacterium variabile）的MAGs携带icl毒力因子基因。来源于PK3-4的植物乳杆菌（Lactiplantibacillus plantarum）是常见食源性病原体，而PK1-1中的西氏魏斯氏菌（Weissella cibaria）通常与食品发酵相关。从同一地点不同样本中鉴定的3个溶酪巨球菌（Macrococcus caseolyticus）的MAGs中，1个携带tet(M)抗生素耐药基因。3个S. kloosii的MAGs中1个携带blaZ基因。最后，PK1-4中的1个E. coli的MAG含49个VFGs，并呈现出显著基因组多样性。这些MAGs揭示了猪肉表面微生物群落的多样性，涵盖了病原体与共生菌的复杂组成。本研究中的13个MAGs，包括C. variabil和W. cibaria，可能在食源性污染中发挥作用。尽管这些物种通常不与食源性疾病直接相关，但其基因组中icl等VFGs的存在表明，它们在食物链中具备介导致病性的潜力。未来研究将聚焦于未分类MAGs的基因组特征，深入探索其在抗生素耐药性、毒力及猪肉表面微生物组中的潜在功能与作用机制。

最后，生鲜市场目前通过定期卫生检查、食品处理及病原体检测进行监管，但对ARGs、VFGs及耐药病原体的常规监测仍不足。我们建议实施ARGs和VFGs的分子筛查，强化卫生监管措施，并加强消费者教育，以降低生鲜市场食品相关风险。

图S1. 分离菌株与MAGs的系统发育树

本图展示了不同菌门中ARG基因的分布，通过不同定位方法鉴定。X轴代表基因计数（包括ARG和VFG计数）。热图颜色表示特定菌门，形状表示各定位点鉴定的ARG基因类型。左侧标签包括“Location”（PK1、PK2、PK3）、“Methods”（MAG与Isolation）、“Phylum”（ Pseudomonadota、Actinomycetota、Bacillota）及“ARG gene”（β-内酰胺类与四环素类）。热图右侧为两组柱状图，分别表示每行对应的“ARG计数”和“VFG计数”。热图与柱状图中每行对应特定定位方法、菌门类型及ARG基因的组合。左下方的树状刻度表示样本或物种间的层次聚类或系统发育关系。

方 法

（HPB）分离与抗菌药物敏感性试验

从香港不同地点（MongKok Market、Ho Hing Sun Kee Meat Company和New Generation Fruits & Vegetables）采集的10份猪肉样本中分离出多种细菌，包括A. pittii(n = 2)、A. dhakensis(n = 2)、A. veronii (n = 2)、E. kobei(n = 1)、E. faecalis(n = 2)、E. gallinarum(n = 1)、E. coli(n = 51)、K. aerogenes (n = 2)、K. pneumoniae(n = 6)、M. morganii(n = 3)、P. putida(n = 1)、S. enterica (n = 2)和S. bockelmannii(n = 1)。样本具体采集坐标为PK1（22.322269327019455, 114.17109463981373）、PK2（22.305940891611154, 114.16926251298473）及PK3（22.304151756212267, 114.16894402119749）。样本处理遵循先前描述的标准流程。方法优化包括配制含替加环素（4 mg/L）和美罗培南（0.5 mg/L）的抗生素平板。使用硫代硫酸盐柠檬酸盐胆盐蔗糖琼脂（TCBS）、贝尔德-帕克琼脂（Baird-Parker）、木糖赖氨酸Tergitol-4琼脂（XLT-4）及麦康凯琼脂（MacConkey）等选择性培养基进行菌株分离。可疑菌落通过基质辅助激光解吸电离飞行时间质谱（MALDI-TOF MS）鉴定。抗菌药物敏感性试验（AST）参照临床与实验室标准协会（CLSI）M100第32版指南。分离菌株接受了10大类抗生素的最小抑菌浓度（MIC）测试，包括氨基糖苷类、β-内酰胺酶抑制剂、碳青霉烯类、头孢菌素类、氯霉素类、青霉素类、多粘菌素类、喹诺酮类、磺胺类和四环素类。具体测试了14种亚类抗生素：氨苄西林（AMP）、阿米卡星（AMK）、阿莫西林-克拉维酸（AMC）、头孢噻肟（CTX）、头孢西丁（FOX）、头孢曲松（CRO）、氯霉素（CHL）、环丙沙星（CIP）、粘菌素（CLS）、庆大霉素（GEN）、美罗培南（MRP）、萘啶酸（NAL）、复方新诺明（SXT）和替加环素（TIG）。针对粘菌素，根据国际共识采用微肉汤稀释法进行药敏试验，而非琼脂稀释法。

全基因组测序与生物信息学分析

使用Invitrogen（美国）的PureLink Genomic DNA Minikit提取基因组DNA，遵循制造商说明书。基因组DNA短读长测序在Illumina Hiseq X平台上进行，采用300循环（250 bp双端测序）。数据预处理通过SOAPnuke过滤参数“-n 0.01 -1 20 -g 0.4 --adaMis 3 --outQualSys 1 --minReadLen 150”完成，包括接头修剪、读长过滤、N碱基过滤及低质量数据过滤。Illumina短读长数据通过SPAdes v4.0.0进行从头组装，舍弃长度

宏基因组组装、基因预测、分类学注释与统计分析

原始序列预处理与质控使用Trimmomatic（v0.39），包括去除接头序列、舍弃短于36 bp的读长及质量值低于15的读长。利用KneadData（v0.7.7）消除宿主污染。质控后数据通过MetaPhlAn4包的Bowtie2（v2.5.1）比对至微生物参考基因组标记基因。随后使用megahit v1.2.9默认参数组装清洁读长。分类学注释及丰度估计采用MetaPhlan4。功能基因分析（包括抗性组解析）采用ARGs-OAP v2.2，序列一致性阈值≥90%，最小比对长度≥80%。参数选择基于已发表建议以确保高特异性并减少假阳性。鉴定到的ARGs通过CARD和ResFinder等权威数据库交叉验证，多步骤策略最大程度降低误差，确保结果可靠性。

此外，利用ARGs-OAP流程结合VFGs和MEGs数据库分析VFGs及移动元件基因（MEGs）的多样性与丰度。物种鉴定通过交叉比对两个数据库完成：一是已建立的病原体数据库，二是中国国家卫生健康委员会（NHC）发布的人传人病原微生物官方名录（http://www.nhc.gov.cn/qjjys/s7948/202308/b6b51d792d394fbea175e4c8094dc87e.shtml）。

代码和数据可用性

支持本研究结果的数据已公开在Sequence Read Archive中，访问链接为https://www.ncbi.nlm.nih.gov/bioproject/ PRJNA1080313，参考编号为PRJNA1080313。本研究中使用的所有原始数据均可在NCBI Sequence Read Archive (SRA) 数据库中获取（BioProject: PRJNA1080313，访问链接：https://www.ncbi.nlm.nih.gov/bioproject/ PRJNA1080313）。研究数据及相关脚本已保存在GitHub（访问链接：https://github.com/LianweiYe/pork-surface-microbiome）。补充材料（包括表格、图文摘要、幻灯片、视频、中文翻译版本及更新材料）可通过在线DOI或iMetaOmics网站（访问链接：http://www.imeta.science/imetaomics/）获取。

引文格式：

Lianwei Ye, Qiao Hu, Tao Zang, Yaling Wang, Heng Heng, Edward Wai Chi Chan, Sheng Chen. 2025. “Deciphering comprehensive profiles of pathogenies and resistome of pork using integrating metagenomic and isolation strategies.” iMetaOmics2: e70004. https://doi.org/10.1002/imo2.70004.

作者简介

叶楝巍（第一作者）

● 温州医科大学，讲师。

● 研究方向为同一健康和病原微生物。

陈声（通讯作者）

● 香港理工大学讲座教授，博士生导师，香港理工大学食品科学及营养学系系主任，美国微生物科学学院院士。

● 研究涵盖兽医、食品及医学微生物学领域中的细菌抗菌素耐药性、毒力及耐受性机制。其研究聚焦于临床研究与基础科学的交叉领域，综合运用基因组学、遗传学、生物化学、细胞生物学及化学生物学等多学科方法，最终目标是开发新型疗法以应对细菌抗菌素耐药性问题。目前陈声教授发表SCI论文330余篇，其中包括The Lancet Microbes，Lancet Infect Dis，ACS Cent Sci，JACS, Nature Microbiology, Nature Communications, EBioMedicine等国内外顶级杂志。

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iMeta封面

1卷1期

1卷2期

1卷3期

1卷4期

2卷1期

2卷2期

2卷3期

2卷4期

3卷1期

3卷2期

3卷3期

3卷4期

3卷5期

3卷6期

4卷1期

iMetaOmics封面

1卷1期

1卷2期

2卷1期

期刊简介

“iMeta” 是由威立、宏科学和本领域数千名华人科学家合作出版的开放获取期刊，主编由中科院微生物所刘双江研究员和荷兰格罗宁根大学傅静远教授担任。目的是发表所有领域高影响力的研究、方法和综述，重点关注微生物组、生物信息、大数据和多组学等前沿交叉学科。目标是发表前10%(IF > 20)的高影响力论文。期刊特色包括中英双语图文、双语视频、可重复分析、图片打磨、60万用户的社交媒体宣传等。2022年2月正式创刊！相继被Google Scholar、PubMed、SCIE、ESI、DOAJ、Scopus等数据库收录！2024年6月获得首个影响因子23.8，位列全球SCI期刊前千分之五(107/21848)，微生物学科2/161，仅低于Nature Reviews，学科研究类期刊全球第一，中国大陆11/514！

“iMetaOmics” 是“iMeta” 子刊，主编由中国科学院北京生命科学研究院赵方庆研究员和香港中文大学于君教授担任，是定位IF>10的高水平综合期刊，欢迎投稿！

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来源：微生物组