摘要：● 本研究利用27个中西方猪基因组，构建了迄今为止包含个体数最多的猪图形泛基因组。在此基础上，对598个个体的全基因组重测序数据进行结构变异检测发现，结构变异与猪的抗逆性和重要经济性状的形成密切相关；分析发现BTF3是调控猪肌内脂肪沉积的关键基因。本研究为理解

利用猪图形泛基因组与结构变异解析抗逆性和重要经济性状形成的遗传基础

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研究论文

● 原文: iMeta (IF 23.8)

●

原文链接DOI: https://doi.org/10.1002/imt2.257

● 2024年12月26日，于太永/丁向东/丁荣荣/ Martijn F. L. Derks在iMeta在线发表了题为“

Pangenome and genome variations analysis of pigs unveil genomic facets for their adaptation and agronomic characteristics

● 本研究利用27个中西方猪基因组，构建了迄今为止包含个体数最多的猪图形泛基因组。在此基础上，对598个个体的全基因组重测序数据进行结构变异检测发现，结构变异与猪的抗逆性和重要经济性状的形成密切相关；分析发现BTF3是调控猪肌内脂肪沉积的关键基因。本研究为理解结构变异在猪抗逆性和重要经济性状形成的分子机制方面，提供了新的数据基础和理论依据。

● 第一作者：李栋、王宇龙、袁甜甜、曹明浩

● 通讯作者：于太永（yutaiyong310@nwsuaf.edu.cn）、丁向东（xding@cau.edu.cn）、丁荣荣（dingrongrong92@nwafu.edu.cn）、Martijn F. L. Derks（martijn.derks@wur.nl）

● 合作作者：何玉琳、张琳、李响、江一凡、李珂、孙敬春、吕广泉、苏国生、王起山、潘玉春、李新建、姜雨、杨公社、Martien A.M. Groenen

● 主要单位：西北农林科技大学动物科技学院、中国农业大学动物科学技术学院、瓦赫宁根大学及研究中心动物育种与基因组学系、中国科学院古脊椎动物与古人类研究所、中国科学院亚热带农业生态研究所、奥胡斯大学数量遗传与基因组学中心、浙江大学动物科学学院、海南省农业科学院三亚研究院

亮 点

● 构建了迄今为止包含个体数最多的猪图形泛基因组；

● BTF3是调节猪肌内脂肪沉积和肉质的关键候选基因；

● 基因组结构变异调控猪抗逆性和重要经济性状的形成。

摘 要

本研究，构建了迄今为止包含基因组个体数最多的的猪图形泛基因组。通过结合群体遗传学、选择信号和基因组-环境关联分析，挖掘到与猪经济性状和环境适应性相关的位点和关键候选基因。利用图形泛基因组和结构变异发现，BTF3基因的单倍型在中西方猪种间存在显著差异，是调控猪肉品种性状的关键候选基因。分子生物学结果显示，BTF3可以通过促进脂肪增殖进而调控肌内脂肪沉积。研究还发现了与猪耐热耐寒等抗逆性相关基因以及调控猪体型大小的关键候选基因OPA1。本研究，为解析猪抗逆性和重要经济性状形成的机制提供了数据基础，为猪分子育种和遗传改良提供了理论依据。

封底论文

猪泛基因组。图片全面展现了猪泛基因组研究在探索猪遗传多样性、环境适应性和主要经济性状形成机制等方面潜在价值和重要作用。图片以广袤的农田和牧场为背景，凸显猪在农业经济中的重要地位。图片上方的DNA双螺旋不仅象征基因组研究的核心，还直观传递出基因组多样性与进化适应性的研究主题。图片中部细腻地描绘了梯田、传统建筑以及忙碌的农夫，生动展现了猪与人类社会的密切关系，寓意人类通过选择性育种对猪种的持续改良。图片下方展示了不同环境中的猪种，体现了猪基因组变异和表型多样性，直观反映了猪对不同环境的适应性。构图集中展示了泛基因组研究，对解析猪遗传基础和种质特性、提升畜牧生产力及促进农业可持续发展等方面的具有重要价值。

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全文解读

引 言

猪大约10000年前在欧洲和亚洲被独立驯化，是目前分布最广泛的家畜之一。猪参考基因组（Sscrofa11.1）的成功构建，为研究人员解析猪抗逆性和重要经济性状形成的遗传基础提供了宝贵的数据。随着全基因组测序技术的高速发展，猪的单核苷酸多态性（SNPs）和小插入/缺失（Indels）等遗传变异被大量研究。结构变异（SVs）是基因组中长度超过50个碱基的基因组变异，主要包括插入、缺失、倒位、易位和重复等。在遗传变异中，SVs相较于SNPs和Indels，在基因和调控区域引起的基因组变化更为显著，对个体的表型多样性有着更重要影响，并与生长、适应性和疾病易感性等特征紧密相关。然而，由于二代测序技术读取长度有限、三代测序技术成本高昂，限制了猪基因组SVs的相关研究。

泛基因组是一个物种中基因组和变异的非冗余集合，利用泛基因组可以捕捉一个物种内部所有的遗传多样性。泛基因组为我们提供了一个全面解析遗传变异的新视角。李明洲教授、丁向东教授、陈瑶生教授、潘玉春教授和刘剑锋教授等团队先后构建了猪泛基因组，挖掘到了一系列与高海拔适应性、肉品质和抗病等相关的候选基因。这些研究，加深了我们对猪重要经济性状形成机制的理解。然而，已构建的泛基因组受基因组质量和样本数量所囿，对结构变异的挖掘依然有限。同时，由于受独立驯化和人工选择差异等因素的影响，亚洲猪种与欧洲猪种存在巨大遗传差异。猪参考基因组（Sscrofa11.1）是基于西方猪种杜洛克猪所构建的，高质量亚洲猪种基因组数据的缺乏限制了对于中国地方猪种遗传特性的深入研究。

本研究，我们利用PacBio HiFi和Hi-C测序技术组装了地方猪种（八眉猪、汉江黑猪和蕨麻猪）和外来猪种（大白猪）的染色体水平基因组。在此基础上，整合公共数据资源，构建了包含27个猪基因组的猪图形泛基因组。随后，利用泛基因组所检测的SVs，对598个重测序个体进行结构变异分型。利用分型的SVs进行群体遗传学分析，结果发现相比于利用二代重测序数据直接检测SVs，其系统发育关系更准确。通过基因组与环境关联分析、选择信号分析和富集分析，SVs鉴定到了小变异未检测到的新候选基因。同时，利用SVs检测到了与猪体型大小和肌内脂肪沉积相关的关键候选基因OPA1和BTF3。本研究通过高质量的猪图形泛基因组的构建和结构变异的全面解析，为深入理解猪抗逆性和重要经济性状形成的机制提供了数据基础，为猪分子育种和遗传改良提供了新靶标。

结果与讨论

基因组组装和注释

我国具有丰富的地方猪种资源，不同区域猪种的表型和基因组差异显著。梅山猪、民猪和宁乡猪等地方猪种的高质量基因组被陆续组装。然而，作为我国历史最为悠久的代表猪种八眉猪等西北猪种，其高质量基因组数据资源依然空白。本研究，我们利用Pacbio HiFi和Hi-C技术为三个地方猪种（八眉猪（BM））、蕨麻猪（JM）、汉江黑猪（HJB））和一个外来猪种（大白猪（LW））组装了基因组。这四个基因组的Contig N50为48.2—81.2 Mb，BUSCO完整度为97.8%—98.0%，与目前国际通用的猪参考基因组（Sscrofa11.1）质量接近（表S1）。基因组共线性分析显示，组装的4个基因组与Sscrofa11.1基因组序列间具有高度相似性（图S1A）。使用Ragtag软件，我们把HJB、 LW和之前组装的10个Contig水平基因组（BUSCO：95.5%—97.7%）挂载为染色体水平基因组（图S1C，表S1）。14个新基因组在常染色体区域包含的gaps数（115—668）多于Sscrofa11.1（108 gaps）的；其Contig N50（20.19—81.24 Mb）与Sscrofa11.1（48.23 Mb）的接近（表S1）；其重复序列占比（41.83%—42.73%）与Sscrofa11.1（41.87%）的接近。其中，新基因组的总重复序列的长度差异较大（860.29—1217.99 Mb）（表S2），其非重复序列的长度接近（1469.46—1676.22 Mb）（图S1B）。在14个新基因组中，BM和JM猪分别注释了25,586个和25,406个基因；并采用统一注释流程，对其它12个猪基因组分别进行了注释。BUSCO分析显示，注释完整度达到了94.49%（表S3）。这些新基因组中，非编码RNA（ncRNA）的数量达到1,023—2,260个。其中，小核RNA（snRNA）占比最多（42.46%—57.30%）（表S4）。

猪图形泛基因组构建与分析

利用来自亚洲（17个）、欧洲（9个）和非洲（1个）的总共27个猪基因组，我们构建了猪图形泛基因组（图1A）。Mash分析显示，亚洲品种的遗传多样性高于欧洲品种。部分亚洲品种（如民猪、安庆六白猪和莱芜猪）与欧洲猪种的遗传关系较为接近，五指山猪和杜洛克猪的遗传距离最远（0.005826）（图1B）。泛基因组中包含178,175,328个nodes和253,272,873个edges，非参考序列长度为295.97 Mb（表S5）。相比于之前发表的猪基因组泛序列，此次基于Minigraph-Cactus（MC）所构建的泛基因组泛序列长度不是最长，但是其非重复序列最长（133.11 Mb），且重复比例最低（55.03%）（图S1E，表S6）。八眉猪贡献了最长的非参考序列（189.1 Mb），而汉江黑猪贡献了9.4 Mb（图S1D）。GO和KEGG富集分析显示，泛序列中注释到的基因在伤口愈合和免疫过程中高度富集。这可能与猪抗病性和适应恶劣环境的能力有关（图S2A，S2B）。通过MC检测发现了两个新基因—OR9G1和OR1A1，但其在Sscrofa11.1未被注释（表S7，S8）。已有的研究显示，其在人类嗅觉中发挥重要作用。因此，这些基因成为研究猪嗅觉的潜在靶点。此外，在泛序列中也注释到了线粒体呼吸链相关基因UQCRFS1，及形态异常相关基因CFAP57。上述发现，为解析猪抗逆性和重要经济性状形成的机制提供了重要的数据基础。

通过核心私有基因家族分析，共鉴定到了23,915个基因家族。其中，核心基因家族为36.09%、可变基因家族为32.58%、软核心基因家族为30.91%、私有基因家族为0.42%（图1C，1D）。核心基因家族富集于细胞过程、细胞发育、代谢过程调控、脂质代谢过程等必需的生物过程（图S2C，S2D）。私有基因家族富集于雌激素信号传导和嗅觉传导等通路。

图1. 猪泛基因组构建和遗传结构分析

（A）27个基因组地理位置分布；（B）27个基因组的遗传距离；（C）泛基因组和核心基因家族的累积曲线；（D）泛基因组基因家族的组成；（E）基于泛基因组的结构变异分型流程；（F）598个重测序个体的地理位置分布；（G）598个个体的主成分分析，a和b分别是欧洲猪种和亚洲猪种的主成分分析结果；（H）基于598个样本构建的系统发育树；（I）K= 4时，不同结构变异类型的群体遗传组分分析；（J）不同基因组变异类型的冗余分析和相关性分布；（K）不同类型变异位点检测到的候选基因数量；（L）环境因子RDA分析的箱线图分布，显著性使用Bonferroni校正；（M）Eco16环境因子的结构变异曼哈顿图。

结构变异与群体遗传分析

运用Pangenie流程，我们基于泛基因组所识别的SVs对598个个体进行基因分型。分别鉴定到了228,326个SVs（95,301个INS和133,025个DEL）。插入和缺失的平均长度分别为535 bp和1,160 bp，中位数分别为207 bp和301 bp（图1E）。与此相比，基于二代检测的Manta方法鉴定到了276,032个SVs（78,846个INS和197,186个DEL）。插入和缺失的平均长度分别为206 bp和1,251 bp，中位数分别为272 bp和292 bp（表S9）。与Manta相比，Pangenie识别到了57,444个大于1 Kb的插入（INS）。结果表明，在大片段插入类型SVs的检测方面，Pangenie更具优势（图S3A）。Manta和Pangenie检测结果显示出相似的SVs分布，大多数变异位于内含子和基因间区域（分别为81.3%和86.3%）（图S3B，S3C）。在编码序列中，Manta检测到了32,465个变异（93.2%），而Pangenie检测到了5,237个变异（72.1%）（表S10）。Pangenie的系统发育分析（图S4）显示，猪主要分为两个群体：群体I（主要为欧洲猪）和群体II（主要为亚洲猪）。主成分分析（PCA）和遗传结构分析，进一步支持了上述聚类结果（图1 F-I和S3D）。然而，基于Manta方法检测到的SVs分群结果，不能准确表示各个品种间的系统发育关系。因此，在后续研究中Manta方法被排除（图S5）。Pangenie所检测SVs在群体遗传学分析中的准确性，被基于1,019,330个SNPs（图S6）和353,917个Indels（图S7）的群体遗传分析结果所证实。

基因组与环境关联（GEA）分析

运用潜在因子混合模型（LFMM）分析，检测到了97个SVs、29个SNPs和35个Indels与环境因子相关（表S12）。GO富集和PigBiobank数据分析显示，这些候选位点与刺激反应、细胞稳态和适应性等过程密切关联（图S15）。尽管在总变异中SVs占比不到5%，但利用SVs分析检测到的候选基因数量最多。七个基因（ASIC2、ETNK2、MYO10、PTPRT、RETREG1、SOX13、PLPPR1）在LFMM和RDA（SNPs、Indels、SVs）中被共同检测。其中，ASIC2和RETREG1与刺激反应和应激适应相关，PTPRT在维持体型和脂肪沉积中发挥作用，SOX13调节早期毛囊发育（表S14）。此外，我们鉴别了一个73 bp的插入（chr9：64,794,429 bp），与猪的环境温度适应性显著相关（Eco3—5）（图S10C，表S12）。该插入位于ETNK2的内含子区域，可能通过调节该基因表达影响相关功能。已有研究显示，ETNK2参与脂质运输和代谢，对体温调节具有重要作用（表S14）。该候选区域中的两个基因，KISS1和SOX13，分别与昼夜节律、体温调节以及毛囊发育相关（表S14，图S11-S14）。

分析发现了两个与土壤粉砂含量相关的基因组热点变异区域（图1M，表S15）。第一个热点（chr8：90—92 Mb）主要包含功能不明确的基因，需进一步研究。第二个热点（chr17：38.5—41.5 Mb），包含了多个功能明确的候选基因：EIF6（调控糖酵解和脂肪酸合成的代谢调节因子）、UQCC（与身高相关）、CEP250（与视觉和听觉功能相关）以及LBP（影响体重和脂肪储存）。该区域内识别到的TAS2R9基因是苦味受体基因，可能与猪耐粗饲等性状相关。基因组与土壤的关联研究表明，猪适应性相关候选基因的功能广泛，与脂肪储存、神经调节、视觉、听觉和味觉等生理性能相关（表S14）。上述研究，为解析猪的抗逆性状形成机制提供了重要数据基础。

猪体型大小的选择信号分析

肌内脂肪含量（IMF）的选择信号分析与功能研究

肌内脂肪（IMF）是影响肉品质的重要因素之一。根据公开资源，我们将不同猪种分为高肌内脂肪和低肌内脂肪组（表S16）进行受选择分析。高低IMF组的分析显示，两组间存在显著的遗传分化（平均值为0.16，最大值为0.92）（图S18A）。在受选择区域内，我们定位到了KIT基因。该基因，因其决定毛色而被人们所熟知。但是，近期有研究表明该基因与肉色和肉质相关。此外，我们利用SVs还定位到了其它肉质相关基因：WWOX（与脂质代谢相关）、SND1（参与胆固醇调节）和ROCK1（影响肌肉生成和肉质）（表S14）。核苷酸多样性（π）分析显示，高IMF组中的π值显著高于低IMF组（高IMF组π=9.6×10⁻⁶，低IMF组π=7.9×10⁻⁶）（图S18B）。通过Fst和π分析，我们识别了7个共定位的选择性区域，主要与脂质代谢相关（表S19）。WWOX和SND1的泛基因组和单倍型分析（图S18C-D）结果表明，这些受选择基因在高低肌内脂肪猪中存在差异（图S19C、S19D）。GO富集分析、PigBiobank和PigQTL分析结果表明，这些候选基因与肉质性状相关（图2I、S19A、S19B和S20）。Real-time分析显示，这些候选基因在高低IMF猪中表达量显著差异（p

Fst分析显示，在亚洲猪和欧洲猪间候选基因BTF3（Fst=0.81）的单倍型差异显著（图2 F-G）。在CDS上游414 bp的区域，存在一个20 bp的缺失。其可能影响亚洲猪和欧洲猪IMF的沉积（图2H）。同时，PigBiobank数据库分析也显示，BTF3调控IMF沉积、影响肉质（图2J、S19E）。BTF3在高IMF猪中的表达显著高于低IMF猪（pBTF3在猪肌内脂肪细胞增殖和分化中的作用，我们生成了过表达（pcDNA3.1-BTF3）和抑制（si-BTF3）质粒用于后续分析。过表达BTF3，增殖标志基因的表达显著增加（pBTF3，增殖标志基因的表达显著降低（pBTF3促进脂肪细胞增殖。CCK-8实验结果（图S21C、S21F）、EdU染色结果（图2N、S21G、S21H），均证实了上述结论。过表达BTF3，脂肪生成标志基因的表达显著降低（pBTF3抑制分化，在IMF沉积中发挥重要作用。虽然我们分析了BTF3与IMF的关联，但其调控机制仍有待阐明。

图2. 体型大小和肌内脂肪候选基因筛选和功能分析

（A）体型大小性状的Fst值和核苷酸多样性（π）选择信号分析；（B）标准体型猪与小型猪OPA1基因区域的单倍型分布；（C）OPA1基因区域的泛基因组结构可视化；（D）体型大小性状受选择基因在PigQTL数据库中的富集分析；（E）OPA1基因与生长发育表型的PheWAS关联分析；（F）肌内脂肪含量性状的Fst值和π选择信号分析；（G）高低肌内脂肪猪BTF3基因区域的单倍型分布特征；（H）BTF3基因区域的泛基因组结构分析；（I）肌内脂肪受选择基因在PigQTL数据库中的富集分析；（J）BTF3基因与肉质性状的PheWAS关联分析；（K）BTF3基因在莱芜猪和大白猪背最长肌中的表达量比较；（L）BTF3过表达后细胞增殖相关基因的转录水平变化；（M）BTF3过表达后细胞增殖相关蛋白的Western blot分析；（N）BTF3过表达后的EdU细胞增殖检测；（O）BTF3过表达后脂质沉积相关基因的转录水平变化；（P）BTF3过表达后脂质沉积相关蛋白的Western blot分析；（Q）BTF3过表达6天后的油红O脂滴染色结果。

尽管本研究凸显了SVs在鉴定候选基因中的重要性，但是在处理复杂区域的SVs时，分析手段仍存在一定局限性。特别是，在富含片段重复、串联重复和拷贝数变化的复杂区域更具挑战性。虽然Pangenie流程对已构建的泛基因组中的SVs基因分型有效，但其准确性仍低于SNPs和Indels。未来，新兴的泛基因组整合工具和高质量的基因组组装，将更好地检测到复杂区域的SVs。

代码和数据可用性

引文格式：

Dong Li, Yulong Wang, Tiantian Yuan, Minghao Cao, Yulin He, Lin Zhang, Xiang Li et al. 2024. “Pangenome and genome variations analysis of pigs unveil genomic facets for its adaptation and agronomic characteristics.” iMeta3. e258. https://doi.org/10.1002/imt2.258.

作者简介

李栋（第一作者）

● 西北农林科技大学和瓦赫宁根大学联合培养在读博士研究生。

● 研究方向为基于猪基因组信息挖掘肉品质和适应性相关候选基因，以第一作者在iMeta、Food Research International、Theriogenology、Frontiers in Microbiology等期刊发表SCI论文6篇。

王宇龙（第一作者）

● 西北农林科技大学动物科技学院在读硕士研究生。

● 研究方向为基于猪基因组信息挖掘猪重要经济性状相关候选基因。以第一作者（含共同）等在iMeta、Journal of Biological Chemistry、BMC Genomics等期刊发表SCI论文3篇。

袁甜甜（第一作者）

● 硕士，2024年6月毕业于西北农林科技大学动物科技学院。

● 研究方向为猪种质资源分子特性挖掘，在iMeta、Food Research International、Journal of Agricultural and Food Chemistry、International Journal of Molecular Sciences等期刊发表SCI论文4篇。

曹明浩（第一作者）

● 中国科学院昆明动物研究所在读博士研究生。

● 研究方向为遗传育种与新品种创制，以第一作者（含共同）在iMeta、Genes等期刊发表SCI论文2篇。

于太永（通讯作者）

● 西北农林科技大学动物科技学院教授，博士生导师。

● 主要从事猪生产有关的教学和科研工作。研究方向为动物脂肪沉积和肌肉发育的细胞分子调控机制、猪遗传资源保护和遗传改良。先后主持国家科技创新2030农业生物育种重大专项子课题、国家重点研发计划子课题、农业农村部非洲猪瘟地方猪遗传资源保护重大专项和陕西省重点研发计划等20余项。在iMeta、Food Research International、Journal of Agricultural and Food Chemistry和Journal of Biological Chemistry等杂志发表学术论文50余篇。获陕西省科学技术奖、陕西省科技工作者创新创业大赛奖、全国大学生动物科学专业技能大赛优秀指导教师特等奖、一等奖等多项。

丁向东（通讯作者）

● 中国农业大学教授，博士生导师。

● 主要研究方向为猪复杂性状遗传解析和家畜分子设计育种，主持国家重点研发计划、科技创新2030、国家重大农业科技攻关、国家自然科学基金等科研项目。担任Genetics Selection Evolution等学术期刊编委，以第一和通讯作者（含共同）在Nature Ecology& Evolution、Advanced Science、Nucleic Acids Research等期刊上发表论文60余篇，第一完成人获得发明专利授权11项，软件著作权30项，获国家科技进步奖二等奖1项，省部级奖励5项。

丁荣荣（通讯作者）

● 西北农林科技大学动物科技学院讲师，硕士生导师。

● 研究方向为整合基因组、转录组等多组学解析猪重要经济性状（如饲料利用效率性状）的遗传调控分子机理以及猪的基因型填充和基因组选择方法应用研究。主持国家自然科学基金青年项目、广东省自然科学基金-面上项目等国家或省部级项目7项。以第一/通讯作者在iMeta、Communications Biology、BMC Genomics、Journal of Animal Science及Theriogenology等行业经典期刊发表论文13篇。现为Journal of Advanced Research、International Journal of Biological Macromolecules、Animal和BMC Genomics等多个学术期刊审稿人。

Martijn Derks（通讯作者）

● 瓦赫宁根大学动物育种和基因组学系讲师。

● 研究方向为跨组学数据的综合分析，包括基因组学、转录组学和表观基因组学。结合群体遗传学方法，开发创新的生物信息学工具和应用程序，旨在精确预测牲畜种群的遗传结构和潜在的有害变异。以第一作者等在Plos Genetics, Genomics等发表SCI论文多篇。

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期刊简介

“iMeta” 是由威立、宏科学和本领域数千名华人科学家合作出版的开放获取期刊，主编由中科院微生物所刘双江研究员和荷兰格罗宁根大学傅静远教授担任。目的是发表所有领域高影响力的研究、方法和综述，重点关注微生物组、生物信息、大数据和多组学等前沿交叉学科。目标是发表前10%(IF > 20)的高影响力论文。期刊特色包括中英双语图文、双语视频、可重复分析、图片打磨、60万用户的社交媒体宣传等。2022年2月正式创刊！相继被Google Scholar、PubMed、SCIE、ESI、DOAJ、Scopus等数据库收录！2024年6月获得首个影响因子23.8，位列全球SCI期刊前千分之五(107/21848)，微生物学科2/161，仅低于Nature Reviews，学科研究类期刊全球第一，中国大陆11/514！

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