摘要：本研究组装了民猪和荣昌猪的端粒到端粒基因组，解析了猪的复杂基因组区域，并通过泛基因组和多组学联合分析确定了与猪冷热适应性相关的结构变异，为推动猪育种和遗传改良提供了宝贵的资源。
两个端粒到端粒猪基因组组装和泛基因组分析提供了基因组结构特征和遗传适应性见解
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研究论文
●原文:iMeta (IF 23.8)
●原文链接:
https://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1002/imt2.70013●
DOI: https://doi.org/10.1002/imt2.70013●
2025年4月3日，中国农业科学院北京畜牧兽医研究所张龙超/王立贤团队联合国内多团队在iMeta在线发表了题为“
Two telomere-to-telomere pig genome assemblies and pan-genome analyses provide insights into genomic structural landscape and genetic adaptations”的文章。
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本研究组装了民猪和荣昌猪的端粒到端粒基因组，解析了猪的复杂基因组区域，并通过泛基因组和多组学联合分析确定了与猪冷热适应性相关的结构变异，为推动猪育种和遗传改良提供了宝贵的资源。● 第一作者：宗文成、陈力、张冬杰、张跃博
● 通讯作者：张龙超（zhlchias@163.com）、王金勇（kingyou@vip.sina.com）、刘娣（liudi1963@163.com）、李明洲（mingzhou.li@sicau.edu.cn）、印遇龙（yinyulong@isa.ac.cn）、王立贤（iaswlx@263.net）
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合作作者：王进部、侯欣华、柴捷、安亚龙、田明、何鑫淼、宋成义、何俊、刘欣、王立刚、Enrico D’Alessandro●
主要单位：中国农业科学院北京畜牧兽医研究所、重庆市畜牧科学院、黑龙江省农业科学院、岳麓山实验室、湖南农业大学、西北农林科技大学、扬州大学、墨西拿大学、四川农业大学亮 点
● 端粒到端粒组装提供了高质量的民猪和荣昌猪基因组；
● 对端粒和着丝粒区域的分析揭示了染色体结构特征；
● 基于T2T框架构建的猪的泛基因组和图形泛基因组；
● 结合基因组、转录组和表观基因组数据识别了与猪冷热适应有关的候选结构变异；
● 展示了图形泛基因组在猪育种中可以提高全基因组关联研究的分辨率和基因组选择准确性。
摘 要
中国南北方之间的猪种表现出明显的地域特征，包括体型、皮肤颜色和对温度的敏感性差异。在本研究中，我们组装了两个具有代表性的中国地方猪种的T2T基因组：来自中国东北的民猪和西南的荣昌猪。我们对端粒和着丝粒区域的分析提供了它们在结构特征上的新见解。泛基因组分析识别了25,472个基因家族，其中38.94%是核心基因，60.09%是可变基因，0.97%是私有基因。另外，识别了194,234个高质量的SV，并探索了它们的分布、大小以及与基因表达的关联，并构建了图形泛基因组，以促进后续研究。通过多组学数据整合，我们揭示了与两个品种冷热适应相关的功能性基因和候选SV。值得注意的是，我们在荣昌猪中发现了一个约226 bp的DEL，位于GIMAP6基因上游约1 kb处，可能有助于热适应性。最后，利用图形泛基因组增加了GWAS的QTL数量和提升了GS的准确性，并为猪育种提供了改进的策略。我们预计，这些基因组资源将加速未来基因组辅助育种、基因组选择和工业化猪生产中的品种改良。
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全文解读
引 言
驯化猪在农业中具有极大的重要性，并且是一个有吸引力的生物医学模型。中国的生态多样性催生了具有显著表型和遗传特征的地方猪种。两种地理上相距较远的中国地方猪种——来自东北的民猪和来自西南的荣昌猪，分别通过不同的选择压力适应了寒冷和炎热的环境。
最初的猪基因组图谱是通过人工细菌染色体（Bacterial Artificial Chromosome, BAC）克隆文库构建的，针对的是杜洛克猪品种。下一代测序数据促进了Sscrofa10.2基因组的发布。第三代测序技术进一步推动了更为连续的Sscrofa11.1基因组的发布，它成为当前猪基因组学研究的基石。尽管已经有多个现存的基因组组装，但猪的T2T基因组仍然是缺乏的。
本研究呈现了民猪和荣昌猪的端粒到端粒（Telomere-to-Telomere，T2T）基因组组装（T2T_Mpig1.0和T2T_RCpig1.0），提供了迄今为止最先进的猪基因组版本。它使得对端粒和着丝粒区域的详细分析成为可能。研究还对不同品种之间的基因家族和结构变异（Structural Variation，SV）进行了泛基因组分析。通过整合多组学数据，以评估SV在猪适应温度压力中的遗传作用。这些发现突出了SV在猪育种中的重要性，并为未来猪的遗传改良提供了关键的基因组资源。
结果和讨论
两个中国地方猪种的T2T基因组组装
通过整合多种测序平台和组装方法，我们成功生成了民猪（T2T_Mpig1.0，无gap，contig N50大小约为143.37 Mb，总基因组大小约为2.66 Gb）和荣昌猪（T2T_RCpig1.0，包含一个位于重复区域的gap，contig N50大小约为143.96 Mb，总基因组大小约为2.68 Gb）的高质量T2T基因组（图1A）。染色质相互作用图显示了强烈的染色体内的相互作用，确认了Hi-C辅助组装的准确性。与Sscrofa11.1比较，我们识别出了182.94 Mb的先前未解析区域（Previously Unresolved Genomic Region, PUR），这些区域主要由重复序列组成（78.82%），其中75.56%为串联重复序列（Tandem Repeat, TR），24.44%为散在重复序列。这可能归因于端粒和着丝粒区域组装的不完整（图1A）。
重复序列占T2T_Mpig1.0基因组的43.52%（约1.16 Gb）和T2T_RCpig1.0基因组的44.09%（约1.18 Gb）。在进行重复序列掩蔽后，我们使用同源性、转录组学和ab initio预测方法对基因组进行了注释。分别在T2T_Mpig1.0和T2T_RCpig1.0中预测了25,054和26,816个编码蛋白基因。在两个基因组中都发现了14个在Sscrofa11.1中缺失的新基因。通过非编码RNA的注释，在T2T_Mpig1.0和T2T_RCpig1.0基因组中分别发现了7,636和7,569个miRNAs、4,531和4,542个tRNAs、769和617个rRNAs，以及2,251和2,384个snRNAs。
图1. 两个 T2T 猪基因组组装和泛基因组研究
（A）两个T2T基因组与Sscrofa11.1（参考猪基因组）比较的共线性图。T2T_Mpig1.0 和 T2T_RCpig1.0 分别表示民猪和荣昌猪的T2T基因组。B) 随着新猪基因组的加入，泛基因组和核心基因组中基因家族的动态变化。C) 泛基因组组成和频率。直方图展示了14个基因组中基因家族的数量和频率分布。饼图表示每个类别所占的基因家族比例。D) SV类型和大小的百分比。E) 不同基因组区域中SV长度的分布。F) 比较SV存在和缺失对基因表达的影响。箱形图的边缘和中线分别表示IQR和中位数，须延伸至1.5 × IQR。G) TE-PAV的类型和百分比。甜甜圈图展示了来自TE的PAV比例。H) PAV与其最近的蛋白编码基因的距离。来自35个品种的246只猪的（I）PCA与（J）系统发育树和遗传结构。使用西方猪作为外群。
对于（F）和（H），使用双侧Wilcoxon检验评估统计学显著性。统计显著性表示如下：* pppp
缩写：TB：藏猪；RC：荣昌猪；LWB：莱芜黑猪；HT：河套大耳猪；MS：梅山猪；EHL：二花脸猪；JH：金华猪；TC：通城猪；SZL：沙子岭猪；NX：宁乡猪；NJ：内江猪；BM：八眉猪；MBS：闽北花猪；LT：蓝塘猪；WZS：五指山猪；BMX：巴马香猪；LC：陆川猪；LGS：两广小耳花猪；GDS：广东小耳猪；GZS：桂中花猪；HN：海南猪；DNS：滇南小耳猪；GuanZS：官庄花猪；H：淮猪；YD：粤东黑猪；PT：莆田猪；NY：南阳猪；MaS：马身猪；M：民猪。
两个猪基因组的质量评估
基于高质量的基因组组装，我们进一步评估了基因组的质量。我们将Illumina和HiFi数据比对到各自的基因组，并获得了高映射率（超过99.73%）和覆盖率（超过99.95%）。BUSCO分析显示T2T_Mpig1.0和T2T_RCpig1.0的完整性评分分别为98.2%和98.3%。通过单核苷酸变异（Single Nucleotide Variations, SNV）评估碱基准确性，显示出低错误率（T2T_Mpig1.0为3.39 × 10⁻⁶，T2T_RCpig1.0为4.78 × 10⁻⁶）。Merqury使用Illumina数据评估的质量值（QV）分别为51.17和47.84，错误率分别为7.64 × 10⁻⁶和1.65 × 10⁻⁵，反映出准确率超过99.998%。编码蛋白基因的注释显示，T2T_Mpig1.0和T2T_RCpig1.0中分别有93.96%和91.15%的基因被注释为同源基因，确认了注释的高精度。
猪基因组的端粒和着丝粒
本研究中，端粒在全部的19条染色体的末端被鉴定到。通过搜索候选的TR，我们鉴定出潜在的着丝粒区域，在T2T_Mpig1.0和T2T_RCpig1.0基因组中分别发现了987个和1,117个独特的重复序列。两个基因组中最丰富的重复序列长度为336 bp。着丝粒的位置是根据基因和转座元件（Transposable Element, TE）的定位确定的，其中染色体1-12和X染色体是中/近中着丝粒，而染色体13-18是端/近端着丝粒。串联重复序列的组成随着丝粒位置的不同而有所变化，基因组之间表现出相对保守性，不同染色体上识别出特定的重复模式。
基于编码基因的猪泛基因组分析
我们通过整合两个T2T基因组注释和12个公开的基因组注释，对编码基因进行了泛基因组分析，结果将277,780个基因聚类成25,472个非冗余基因家族。随着额外的基因组加入后，进一步强调了猪种群内部存在显著的遗传多样性（图1B）。核心基因家族占总基因家族数量的38.94%，可变基因家族占60.09%，私有基因家族占0.97%（图1C）。每个基因组平均包含54.68%的核心基因、45.22%的可变基因和1.41%的私有基因家族。T2T基因组揭示了基因家族数量的增加，尤其是可变基因家族的增加。
核心基因表现出更高的表达、更长的编码序列以及较低的Ka/Ks比值和核苷酸多样性（π），表明它们受到稳定的选择压力。相比之下，可变和私有基因经历了更强的进化压力。GO和KEGG分析表明，核心基因涉及转录调控和免疫反应等重要过程，可变基因则与代谢和嗅觉转导等细胞功能相关，而私有基因则富集在与紫外线保护、脂肪酸β-氧化和特定代谢过程相关的通路中。
猪基因组中的结构变异
T2T基因组提供了检测猪基因组SV的全面框架。通过整合来自北美、欧洲和东亚的多个猪种的基因组和重测序数据，共识别出了194,234个SV，其中81.79%（158,858个）来自基因组比对，18.21%（35,376个）来自重测序数据。这些SV包括103,083个缺失（Deletion, DEL）、84,631个插入（Insertion , INS）、3,161个倒位（Inversion, INV）和3,359个易位（Translocation, TRANS）（图1D），其中96.64%的变异为存在/缺失变异（Presence/Absence Variation, PAV）。大多数变异（90.68%）小于5,000 bp，其中101–500 bp范围内的变异分布频率最高（52.66%）（图1D）。SV主要位于内含子和基因间区域，只有2.53%、0.21%、0.46%和0.18%的变异位于基因上下游2 kb、非翻译区（Untranslated Region, UTR）、外显子和剪切区（图1E）。支持SV通过剂量效应影响基因表达的观点，位于SV区域的基因（基因上下游2 kb范围内、内含子、外显子、剪切位点和UTR）在多个组织中的表达显著低于没有SV的基因（图1F）。相当一部分比例的PAV（44.06%）源自TE，其中非LTR TE占DEL的81.87%和INS的73.36%，LTR TE占DEL的17.22%和INS的21.99%（图1G）。TE-PAV比非TE-PAV更靠近编码基因（图1H）。
通过使用T2T_Mpig1.0基因组和所有PAV构建了一个图形泛基因组，并对246个高深度测序样本（约20× 深度）进行了基因分型。主成分分析（PCA）确认了中国地方猪种与西方商业猪种之间的遗传差异，并且在中国品种内部还存在进一步的地理差异（图1I）。系统发育和群体结构分析进一步确认了分型的准确性，将地理上相邻的品种归类在一起（图1J）。
在温度应激条件下的功能相关变异鉴定
为了研究与中国地方猪种与独特适应性相关的SV，我们将来自寒冷地区的72头猪与来自炎热地区的112头猪与西方商业猪种比较（图2A）。使用DISV方法对群体分层SV进行识别，重点关注DISV值排名前5%的SV（图2B）。在这些SV中，4,241个SV与寒冷组的2,271个功能基因重叠，2,331个SV与炎热组的基因重叠，提示这些基因在驯化过程中可能经历了选择性压力。这些基因涉及几个信号通路（例如，apelin、PI3K-Akt和MAPK）和神经通路（例如，GABA能、谷氨酸能突触和尼古丁成瘾）（图2C）。
为了探索极端温度条件下的基因表达变化，我们对荣昌猪进行了热应激实验（图2D），将热适应组（荣昌猪）的RNA-seq数据与先前报告的冷应激实验数据（冷适应组：民猪）进行了比较分析。在冷适应组中，鉴定出了204个差异表达基因（Differentially Expressed Gene, DEG）（Log2FC > |0.59|，padj padj = 4.37E-34）。在热适应组中，鉴定了259个DEG，其中146个基因上调，113个基因下调。多个热休克蛋白（Heat Shock Protein, HSP）和溶质载体（Solute Carriers, SLC）在应激反应中发挥作用。GO和KEGG通路注释显示，冷适应组的DEG涉及组织重塑、免疫调节和细胞应激反应，而热适应组的DEG与蛋白质折叠、免疫反应和葡萄糖代谢相关。
SV和RNA-seq数据被整合以识别可能与温度反应相关的候选SV。候选SV定义为DISV值排名前5%的SV，并且这些SV与DEG在上游或下游5 kb范围内重叠。在冷适应组中，识别出了17个与SV相关的基因（图2E），而在热适应组中，识别出了16个基因（图2F）。
为了研究这些位点的调控作用，我们对热适应组进行了CUT&Tag测序，使用了H3K27ac抗体。共鉴定出了6,271个差异峰（Log2FC > |0.59|，pGIMAP6基因上游约1 kb的差异峰处（图2G）。通过重测序数据和凝胶电泳确认了这个DEL（图2H）。GIMAP6基因与免疫功能和失调有关，在热暴露后其表达显著下调（T检验，p= 1.71E-03）（图2I）。先前的研究表明，GIMAP6的下调可以增加细胞凋亡的敏感性并加速T细胞的激活。在炎热地区群体（91.07%）与商业猪种（3.23%）之间，基因型频率存在显著差异（图2J）。该DEL序列包含五个基序：CAACAA、GNCTCGGRACC、CGAATC、TTCCCG和GTGGCT（图2H）。GO分析显示，与该DEL相关的基因参与了感觉知觉、免疫反应调节和发育等过程。这些发现表明，该DEL可能通过调控GIMAP6的表达并增强对极端温度的适应。
图2. 多组学分析猪的温度适应性与图形泛基因组在猪育种中的应用
(A)寒冷和炎热地区的猪种地理分布。(B) 基于SV数据在寒冷地区（上）和炎热地区（下）的猪种与西方商业猪种的比较的DISV曼哈顿图。虚线表示DISV统计值的前5%，并标出与每个染色体上与最显著SV相关的基因。(C) 与DISV统计前5%的位点相关的基因的KEGG分析。仅保留pGIMAP6位点的CUT&Tag数据的基因组浏览器可视化。红色矩形标记的区域表示DEL的位置。 (H)GIMAP6上游DEL的位置、序列和基序的可视化。(I) 比较热应激和对照条件下GIMAP6的表达。使用独立样本t检验评估统计学的显著性。统计显著性表示如下：*ppppGIMAP6上游DEL的基因型频率。(K) 在第7号染色体上检测到显著的SV和SNP信号。表型缩写：SW（屠宰重），OCL（胴体斜长），SCL（胴体直长），CC（管围），BH（体高），HC（臀围）。(L) SV在500 kb范围内与周围SNP的连锁不平衡比例。(M) 体高表型的局部曼哈顿图。三角形表示SV，点表示SNP。(N) 箱型图展示参考等位基因和替代等位基因之间的表型差异。(O) 不同标记在六种表型的GS。图形泛基因组在猪育种中的应用
图形泛基因组在作物中已被报道改进了QTL的识别和基因组选择（Genome Selection, GS），但在动物育种中的应用仍然有限。为了评估SV在猪育种中的潜力，我们使用建立的图形泛基因组对来自大白猪 × 民猪 F2群体的540个样本的重测序数据进行基因分型。对六个的胴体性状进行了全基因组关联研究（Genome-Wide Association Studies, GWAS）和GS，揭示了第7染色体上的显著关联峰（图2K），其中SNP和SV分别贡献了40,451个和198个信号。平均而言，每个SV位点附近500 kb范围内有503个SNP，其中63%的SNP表现出强烈的连锁（R² > 0.6）（图2L）。在第14染色体上发现一个56 bp的INS（p= 3.79E-08），其表型差异显著（T检验，p= 4.07E-04），但与SNP无关联（图2M，N），这表明一些遗传信息仅通过SV得以捕获。GS的预测准确度根据性状的不同有所变化，SNP面板在SW、CC和BH性状中表现更好，而SV面板在OCL、SCL和HC性状中的准确度更高（图2O）。SNP+SV组合面板在80%以上的性状中提高了2%-4%的准确性。我们的分析表明，将SV纳入育种研究可以提高GWAS的分辨率和GS的准确性，这为猪育种中的分子标记开发提供了宝贵的见解。
代码和数据可用性
基因组测序数据可在NCBI中通过访问登录号PRJNA1180263（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/bioproject/PRJNA1180263）获取。民猪和荣昌猪的基因组组装已存储在NGDC基因组仓库中，访问号分别为GWHFPUN00000000.1（https://ngdc.cncb.ac.cn/gwh/Assembly/92156/show）和GWHFPUM00000000.1（https://ngdc.cncb.ac.cn/gwh/Assembly/92155/show）。GFF注释文件可以通过以下链接访问：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.28424744。使用的代码和脚本存储在GitHub上，网址为https://github.com/zongzone/T2T_Pig。补充材料（文本、图、表、中文翻译版本或视频）也可从线上（http://www.imeta.science/）获取。
引文格式：
Wencheng Zong, Li Chen, Dongjie Zhang, Yuebo Zhang, Jinbu Wang, Xinhua Hou, Jie Chai, Yalong An, Ming Tian, Xinmiao He, Chengyi Song, Jun He, Xin Liu, Ligang Wang, Enrico D’Alessandro, Lixian Wang, Yulong Yin, Mingzhou Li, Di Liu, Jinyong Wang, Longchao Zhang. 2025. “Two telomere-to-telomere pig genome assemblies and pan-genome analyses provide insights into genomic structural landscape and genetic adaptations”. iMeta4: e70013. https://doi.org/10.1002/imt2.70013.
作者简介
宗文成（第一作者）
●中国农业科学院北京畜牧兽医研究所在读博士研究生。
●研究方向为猪遗传育种，以第一作者在iMeta、Journal of Animal Science and Biotechnology、DNA Research、Genome Biology and Evolution期刊发表SCI论文4篇。
陈力（第一作者）
● 中国农业科学院北京畜牧兽医研究所在读博士研究生。
● 研究方向为猪重要经济性状和特色性状功能基因挖掘与鉴定，以第一作者（含共同）在GigaScience、Cell Proliferation、International Journal of Molecular 等 期刊发表论文5篇。
张冬杰（第一作者）
● 黑龙江省农业科学院畜牧研究所研究员，神农青年英才。
● 研究方向为民猪种质特性的遗传机制解析。主持国家自然科学基金面上项目、黑龙江省杰出青年基金项目等国家、省部级项目多项。以第一作者在Cells、Gene、Animals等期刊发表论文15篇。
张跃博（第一作者）
● 湖南农业大学动物科学技术学院讲师，硕士生导师。
● 主要研究方向为猪复杂性状遗传基础解析及分子育种。主持国家自然科学基金、湖南省自然科学基金等国家、省部级项目多项。以第一或通讯作者（含共同）在iMeta、Journal of Animal Science and Biotechnology、Animal genetics等期刊发表学术论文20余篇。
张龙超（通讯作者）
● 中国农业科学院北京畜牧兽医研究所研究员，博士生导师。
● 中国农业科学院北京畜牧兽医研究所学术委员会委员，中国畜牧兽医学会养猪学分会常务理事。研究方向立足于“生猪种业振兴”的国家重大需求，设计并构建多个中外猪种大规模研究群体，开展（1）基于多组学-多组织的猪生物育种基础数据库构建；2）生猪全产业链育种模式研究及未来组育种中心建设；（3）以生物育种技术创新驱动“华系”优质高效猪新品种（系）培育及产业化推广。主持国家重点研发计划、国家自然科学基金等国家、省部级项目10余项。以第一/通讯作者（含共同）在iMeta、Molecular Biology and Evolution、Food Chemistry、Journal of Animal Science and Biotechnology等国际知名期刊发表学术论文80余篇。
王金勇（通讯作者）
● 重庆市畜牧科学院研究员。
● 研究方向为猪种质资源鉴定、功能基因组挖掘、基因组育种技术研发。主持国家重点研发计划项目、国家自然科学基金面上项目等国家、省部级项目10余项。在Journal of Nanobiotechnology、Biomedicine & Pharmacotherapy、Genome Research等期刊上发表研究论文30余篇。
刘娣（通讯作者）
● 黑龙江省农业科学院研究员，博士生导师，全国杰出专业技术人才。
● 主要研究方向为地方猪资源的保护研究与利用。建立了多元化的民猪保种技术体系；利用多组学技术揭示了民猪抗寒特性和优异肉质特性的遗传基础；利用民猪培育了国审品种龙民黑猪配套系，取得了一系列创新性学术成果。主持国家自然科学基金区域联合基金、国家自然科学基金面上项目、黑龙江省杰出青年基金项目等国家、省部级项目多项。在Brief in Bioinformatics、Science China-Life Sciences、Journal of Cleaner Production、Frontiers in Immunology等权威学术期刊发表SCI论文42篇。
李明洲（通讯作者）
● 四川农业大学教授，博士生导师，国家高层次青年引进人才。国家自然科学基金“创新研究群体”带头人、国家杰青、中国畜牧兽医学会动物遗传育种学分会副理事长、猪禽种业全国重点实验室副理事长。
● 长期从事猪遗传育种研究，在Nature Genetics、Cell Research、Genome Research、Nature Communications、PLoS Genetics等国际知名期刊发表学术论文200余篇。
印遇龙（通讯作者）
● 岳麓山实验室畜禽品种创制中心主任，中国科学院亚热带农业生态研究所研究员，院士，博士生导师。
● 长期从事畜禽健康养殖与环境控制研究，先后主持完成院、省、国家、国际合作科研项目30多项。在PNAS、CNS子刊等刊物发表高质量论文300多篇，英文论文总被引50,000多次，H-index in Google Scholar 111，以第一完成人获国家科技进步奖二等奖二项和国家自然科学奖二等奖一项，曾获湖南省杰出贡献奖，何梁何利科技进步奖，2018年在澳大利亚布里斯班举行的第14届国际猪消化生理学大会上获Asia-Pacific Nutrition Award (杰出成就奖)。畜禽养殖污染控制与资源化技术国家工程实验室主任，中国农学会微量元素与食物链分会理事长，世界中医药学会联合会中医与农业产业分会、芳香产业分会名誉理事长，中国饲料工业协会副会长，Animal Nutrition杂志主编，中国科学 生命科学中英文版编委，Journal of Animal Science编委。
王立贤（通讯作者）
● 中国畜牧兽医学会养猪学分会名誉理事长，全国生猪遗传改良计划专家委员会副主任，国家畜禽遗传资源委员会猪专业委员会副组长，全国畜牧业协会猪业分会副会长，动物福利国际合作委员会副会长，农业部科学技术委员会委员，国猪育种协作组专家委员会委员，十四五国家重大科技项目首席科学家，国家生猪产业技术体系岗位专家。研究方向主要为猪遗传育种研究，在Molecular Biology and Evolution、Brief Bioinform、Food Chemistry等期刊发表学术论文100余篇。
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来源：微生物组
