摘要：伴随包括3D腹腔镜、4K腹腔镜及达芬奇手术机器人系统为代表的腹腔镜成像系统的长足发展，腹腔镜远端胃癌根治术应用于早期远端胃癌疗效已被证实。我国早期胃癌检出率较低，仍面临巨大的进展期胃癌患者群体，探索腹腔镜技术应用于进展期远端胃癌的肿瘤安全性具有重要意义。医学工
文章来源：国际外科学杂志, 2024, 51(5)
摘要
伴随包括3D腹腔镜、4K腹腔镜及达芬奇手术机器人系统为代表的腹腔镜成像系统的长足发展，腹腔镜远端胃癌根治术应用于早期远端胃癌疗效已被证实。我国早期胃癌检出率较低，仍面临巨大的进展期胃癌患者群体，探索腹腔镜技术应用于进展期远端胃癌的肿瘤安全性具有重要意义。医学工程学的发展、外科医师手术技能的不断提高、微创技术普及与相应质量控制和评价体系的建立，以及远端胃癌根治术后合理的消化道重建，将使患者在早期恢复，长期生存结局及术后生活质量等方面获益。
胃癌是一种恶性程度极高的消化道肿瘤。中国早期胃癌的检出率仅约为20%，早期胃癌筛查是一项巨大的挑战[1]。全球43.9%的胃癌新发病例和48.6%的胃癌致死病例都发生在中国，严重危害中国人民群众的健康且造成了严重的疾病负担[2,3]。当前，胃癌的总体治疗策略是以外科治疗为主，辅以化学治疗、免疫治疗及靶向治疗。1994年，日本学者Kitano首次报道应用腹腔镜远端胃癌根治术(Laparoscopic radical distal gastrectomy，LRDG)治疗早期远端胃癌[4]。1999年，我国学者柯重伟首次报道腹腔镜技术应用于胃癌根治的研究结果及经验总结，开启了我国腹腔镜胃癌手术新纪元[5]。二十余年来，腹腔镜胃癌根治术在我国发展迅猛，大中城市乃至一些县级医疗中心具备了成功实施腹腔镜胃癌根治术的硬件设备及外科技能。
LRDG指于腹腔镜直视下切除2/3的远端胃及完成D2淋巴结清扫，根据腹腔内或腹腔外完成消化道重建分为腹腔镜辅助远端胃癌根治术或全腔镜远端胃癌根治术，初期多数医疗中心主要进行腹腔镜辅助远端胃癌根治术，随着胃癌腹腔镜外科规范化的全国推广普及，以及外科医师手术经验的积累，全腔镜远端胃癌根治术也在各级医疗中心得以开展实施[6]。随着临床病例的增加，外科学家正寻求大规模多中心的随机临床试验结果来证实LRDG的可行性及安全性，并为LRDG的同质化开展及相关技术的成熟提供理论基础。在中、日、韩等东亚国家关于LRDG治疗远端胃癌的临床研究也如火如荼地开展起来，聚焦于腹腔镜技术应用于远端胃癌适应证的选择、合理消化道重建的探索，并报道了相关的临床研究结果[7,8]。本文旨在梳理、补充和总结当前LRDG治疗远端胃癌的高级别循证证据，供国内同道参考。
1 加速康复背景下腹腔镜技术的优势
加速康复是指一种循证干预措施，可减轻患者的生理、心理应激反应、维持生理功能，增强活动能力，减轻术后疼痛，促进早期口服营养，缩短住院时长，被广泛应用于胃部手术中[9,10]。腹腔镜技术作为加速康复策略中一个重要的元素，具有低侵入性、最低程度的肠麻痹、术后早期康复等优势。加速康复所倡导的微创外科理念贯穿于整个胃癌手术过程中，LRDG通常采用5孔法或减孔法完成胃癌手术，最大程度地缩小手术切口，实现手术微创化。同时腹腔镜器械联合当前超高清的成像系统更有助于实现操作精细轻柔，对脏器和组织达到最小程度的损害和尽量少的出血，最大限度地减少输血，缩短手术时间。近期几项将加速康复策略应用于LRDG管理的随机对照试验均强调了腹腔镜技术提供的微创优势不可或缺[11,12]。
2 LRDG应用于进展期远端胃癌的探索
早期胃癌指胃肿瘤病灶仅局限于黏膜层及黏膜下层，与癌组织的大小和有无淋巴结转移无关。2014—2016年间我国胃癌外科联盟公布的数据显示我国早期胃癌的检出率为19.5%，与日韩两国60%的检出率差距较大[13]。自LRDG实施以来，各国学者开始探索LRDG应用于早期远端胃癌的可行性及肿瘤学安全性。韩国学者Kim等[14]通过随机对照试验(KLASS-01)证实与开放行远端胃癌根治术对比，LRDG具有降低总并发症发生率的优势，尤其在降低手术切口相关并发症，以及在腹腔内严重并发症和并发症相关死亡方面，两组差异无统计学意义。随后的长期随访结果发现LRDG组与开放手术组在5年总生存率及5年无复发生存率方面差异无统计学意义，证实了在早期远端胃癌患者中应用LRDG具有非劣效性[15]。KLASS-01试验证实了LRDG治疗早期远端胃癌的外科安全性及肿瘤学安全性，LRDG是早期远端胃癌开腹手术的安全替代方案。与开腹手术相比，腹腔镜手术手术切口较小，可将腹腔内脏器与外部环境的接触降至最低，降低了暴露风险，从而降低切口相关并发症，其优势在其他领域的研究中也得以证实[16]。同时，日本学者开展的相关临床研究也证实LRDG在早期远端胃癌应用中的优势[17,18]。JCOG0912试验长期的随访结果证实在长期生存结局方面，LRDG与开腹胃癌根治术相比并无劣势，并得出由经验丰富的外科医师实施LRDG可作为早期远端胃癌的标准治疗方案的结论[19]。基于以上高质量随机临床试验的结果，第四版《日本胃癌治疗指南》推荐腹腔镜技术作为早期远端胃癌的标准治疗方式[20]。
当前，我国仍面临巨大的进展期胃癌患者群体。腹腔镜技术的迅猛发展能否同样让这一患者群体获益是值得探索的关键问题。进展期胃癌主要限于原发肿瘤较大、病灶直接侵及周围组织及器官，腹腔镜直视下进行手术操作难度较大，R0切除率较低，肿瘤安全性未得以完全证实。进展期胃癌手术治疗的主要目的在于缓解临床症状，提高患者生活质量，腹腔镜技术的微创优势在进展期胃癌的诊疗中未被重点关注，因而腹腔镜技术在进展期胃癌的推广应用尚存一定局限。然而随着多模式诊疗的出现，包括化学治疗、免疫治疗在内的转化治疗的应用，以及外科医师手术技能的提升，部分晚期胃癌患者仍可从外科干预中获得长期生存。关于LRDG适应证的进一步修订和确立成为胃癌外科领域的热点问题。
由中国腹腔镜胃肠手术研究组(Chinese Laparoscopic Gastrointestinal Surgery Group，CLASS)报道的随机对照试验(CLASS-01)比较了LRDG与传统开腹胃癌根治术治疗进展期胃癌的效果，研究纳入2012年9月—2014年12月期间全国多家医疗中心1 056例符合纳入标准的进展期胃癌患者，将其随机分配至LRDG组(n＝528)及开腹手术组(n＝528)，结果两组在D2淋巴结清扫完成率及术后并发症发生率方面差异无统计学意义，该研究为LRDG治疗晚期胃癌的安全性及有效性提供了有力的证据支持[21]。CLASS-01试验的3年随访结果显示，LRDG组患者的3年无病生存率为76.5%，开腹组为77.8%，差异无统计学意义，两组3年总生存率和复发模式差异也无统计学意义，该研究认为LRDG不会导致进展期胃癌患者3年无病生存率降低[22]。CLASS-01试验5年的随访结果显示LRDG组的5年总生存率为72.6%，开腹手术组为76.3%，差异无统计学意义(P＝0.19)，两组之间胃癌相关死亡和其他原因导致的死亡差异无统计学意义(P＝0.34、0.42)，各肿瘤分期组的总生存率差异也无统计学意义，进一步证明了腹腔镜胃切除术对进展期胃癌症患者的安全性和有效性[23]。CLASS-01试验共刊出了3篇高质量的研究报告[21,22,23]，显示出中国学者正在世界外科的舞台上发出中国声音。
JLSSG0901是日本腹腔镜手术研究组发起的多中心、Ⅲ期随机对照试验。共纳入2009年11月—2016年7月期间507例进展期远端胃癌患者，随机分为LRDG组(n＝252)及开腹组(n＝255)，并由同时具有开展2种手术方式且经验丰富的同一组外科医师对两组患者进行远端胃癌根治术，围手术期结果显示LRDG在术中失血量、镇痛药物使用率、早期恢复等方面具有优势，且两组差异有统计学意义，两组患者术后并发症及住院病死率方面无差异[24]。JLSSG0901试验的随访结果显示LRDG组(n＝248)与开腹组(n＝254)患者5年无复发生存率及5年总生存率之间差异无统计学意义，进一步表明LRDG可成为进展期远端胃癌的标准治疗方法[25]。韩国学者Lee等[26]开展的KLASS-02-RCT试验发现腹腔镜及开腹2种手术方式的淋巴结清扫数量差异无统计学意义，对比于开腹手术，LRDG手术后并发症发病率较低、疼痛较轻、恢复较快、住院时间较短。KLASS-02-RCT试验近期已发布了3年无复发生存率的数据，两组间差异无统计学意义[27]。KLASS-02-RCT试验进一步证实对比于开腹远端胃癌根治术，LRDG手术在降低并发症方面的差异，可作为进展期胃癌的潜在标准治疗方法。
上述大样本、高质量随机对照试验的结果为拓宽腹腔镜技术应用于远端胃癌的适应范围提供理论依据，在有经验的医疗中心开展LRDG可进一步优化远端胃癌患者的临床结局，使患者获益。然而，我国幅员辽阔，存在医疗水平发展不均的情况。促进腹腔镜胃癌手术向规范化、同质化方向发展，以及建立有效的质量控制及评价体系在推动腹腔镜技术在进展期远端胃癌中的应用具有举足轻重的意义。
3 合理选择消化道重建
消化道重建是胃肠道手术的关键步骤，可靠的消化道重建与外科安全性密切相关，腹腔镜辅助胃肠道手术于腹腔外完成重建，全腔镜胃肠手术于腹腔镜直视下完成消化道重建，但难度较大。各类吻合器及闭合器的出现和普及显著提高了远端胃切除术后于全腹腔镜下完成各类型消化道重建的安全性。远端胃切除术后常见的消化道重建包括Billroth-Ⅰ式、Billroth-Ⅱ(联合或不联合Braun吻合)、Roux-en-Y吻合及Uncut-Roux-en-Y吻合，这些重建方式各具优势，对于消化道重建的选择当前尚未形成共识。
Billroth-Ⅰ式吻合于1881年被提出用于远端胃切除术后的消化道重建，它维持了胃切除术后正常的食物流出道，促进胰液和胆汁的分泌，有助于食物消化吸收。Billroth-Ⅱ吻合弥补了Billroth-Ⅰ较高吻合张力的劣势适用于切除较大的胃窦病灶。然而行Billroth-Ⅱ式吻合后患者可能出现腹痛腹胀、恶心呕吐等输入袢梗阻症状[28]，而联合Braun吻合可分流部分胆汁及胰液，便于减少反流性胃炎及食管炎的发生。基于胃肠道的解剖学基础，1893年Roux提出Roux-en-Y吻合以减少远端胃切除术后胆汁反流，但其操作复杂，于全腔镜下完成消化道重建难度较大。Uncut-Roux-en-Y吻合由Billroth-Ⅱ＋Braun吻合演变而来，其输入袢闭合不离断可有效防止胆汁反流，该术式由于保持了消化道连续性维持肠道的正常生理电活动，理论上可降低Roux停滞综合征[29]。但闭合不离断点存在再通的可能，当前关于该术式的优缺点仍缺乏高质量的循证医学证据证实。
于腹腔镜直视下完成Billroth-Ⅰ式吻合可选取三角吻合及Overlap吻合[30]。然而，吻合过程中可能扭曲残胃导致吻合口狭窄，执行Billroth-Ⅰ式吻合时，在保证安全切缘的同时又要考虑残端的长度，所以对肿瘤体积大或肿瘤位于幽门部的患者不适用，同时几项比较远端胃切除术后比较Billroth-Ⅰ、Billroth-Ⅱ及Roux-en-Y消化道重建优劣的荟萃分析并未显示Billroth-Ⅰ式吻合的功能优势[31,32]。Billroth-Ⅱ与Braun吻合的联用是安全便捷的，就营养状况而言，与Roux-en-Y吻合相比Billroth-Ⅱ式吻合可改善贫血，在总蛋白及白蛋白维持方面显示出优势[33,34]。随着临床经验的积累，外科医师不断对吻合方式进行改良。Yalikun等[35]进行Billroth-Ⅱ＋Braun吻合时，针对输入袢及输出袢长度进行改良，通过与Roux-en-Y吻合对比，证实延长输入袢及输出袢长度的可行性及安全性，实施改良Billroth-Ⅱ＋Braun吻合术后并发症发生率并未增加证实其外科安全性，碱性反流性胃炎发病率与Roux-en-Y吻合相当。笔者团队同样针对Billroth-Ⅱ＋Braun吻合进行改良，因其形似字母"R"遂命名为"R"吻合[36](见插页，图1)，改良之处包括：(1)术中主刀医师于患者左侧完成D2淋巴结清扫及离断远端胃，更改体位至患者右侧完成消化道重建，显著增加了操作空间及吻合力矩，提高了吻合的便利性；(2)Billroth-Ⅱ吻合开口由大弯侧端点更改至残胃后壁，便于利用大弯侧端点作为抓取点完成Billroth-Ⅱ吻合；(3)由于吻合开口位置的更改，吻合线由胃大弯侧更改至残胃后壁，保留了胃大弯侧的Cajal间质细胞及更多的胃短血管支，具有促进残胃蠕动减少胃排空功能障碍发生的功能优势；(4)延长Braun吻合口输入肢及输出肢至Billroth-Ⅱ吻合口的距离可减少碱性反流性胃炎的发生[37]。
碱性反流性胃炎是LRDG术后常见的并发症之一，Roux-en-Y吻合被认为可有效降低术后碱性反流性胃炎的发病率。日本一项多中心随机对照试验比较了LRDG术后Billroth-Ⅰ式与Roux-en-Y吻合对患者生活质量及功能障碍的影响，结果发现2种重建方法患者的总体健康状况和功能量表得分相当，而Roux-en-Y吻合在反流症状方面得分优于Billroth-Ⅰ式吻合[38]。然而当前关于Roux-en-Y吻合及Billroth-Ⅱ＋Braun吻合的抗反流效果孰优孰劣暂无定论。多项基于随机对照试验的荟萃分析显示了对比于Billroth-Ⅱ＋Braun吻合，Roux-en-Y吻合具有降低胆汁反流性胃炎及食管炎的优势[39,40]。然而，Cui等[41]进行的回顾性研究对比了Roux-en-Y吻合与Billroth-Ⅱ＋Braun吻合的抗反流效果，结果显示两组间未见明显差异，但Roux-en-Y吻合术后Roux停滞综合征发病率较高，严重影响患者生活质量。且于腹腔镜直视下完成Roux-en-Y吻合操作复杂，手术时间较长，同时吻合口较多，吻合口相关并发症发生风险也随之增加，因而Roux-en-Y吻合对比于Billroth-Ⅱ＋Braun吻合的优劣值得进一步探讨。随着外科技术的进步及相关吻合器械的更新迭代，Billroth-Ⅰ式、Billroth-Ⅱ式及Roux-en-Y吻合的手术操作均是安全可靠的。对于病灶较大的肿瘤，应慎重选择Billroth-Ⅰ式吻合，随着Billroth-Ⅱ＋Braun吻合的持续改良或能达到同Roux-en-Y吻合相同的抗反流效果，考虑Billroth-Ⅱ＋Braun吻合的手术安全性、便捷性及术后长期营养学优势，其或将成为LRDG术后较为理想的消化道重建方式。
4 小结与展望
随着医学工程学的迅猛发展及腹腔镜技术的日益普及，LRDG在胃癌外科领域的应用已逐步由早期胃癌向进展期胃癌拓展。积极推动LRDG规范化地实施并建立相关的质量控制及评价体系，有助于LRDG在各级医疗中心间同质化开展，微创诊疗技术将使我国巨大的进展期胃癌患者群体受益。当前LRDG术后消化道重建选择多样，针对患者具体情况选择合理的消化道重建方式至关重要。关于各种消化道重建方式的优劣，尚需基于循证医学的高质量证据证实。
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